Bioluminescencia

Que haya organismos vivos que emitan luz es algo que ha debido intrigar a la humanidad desde nuestros comienzos como observadores de la naturaleza. Y posiblemente sea de las facetas del mundo natural que nos siguen provocando a todos una reacción parecida, mitad de asombro y mitad de entusiasmo.
Los organismos bioluminiscentes que habitan sobre la superficie terrestre o en las aguas marinas nos regalan espectáculos sorprendentes. Pero, ¿hemos reparado en alguna ocasión en la diversidad de seres vivos que emiten luz sin estar conectados a la red eléctrica?
Bosques encantados con destellos procedentes de hongos, que si hoy nos admiran, cómo no imaginárnoslos identificados en el pasado con el hogar misterioso de las hadas, brujas y otros seres mitológicos (https://vimeo.com/115082758 ). Estas luminarias, conocidas en inglés como fox-fire (https://www.youtube.com/watch?v=ROQvjqLGBUc), son refulgentes hasta tal punto que fueron utilizadas como antorchas nocturnas o como balizas para iluminar los senderos, tal y como atestiguan testigos tan solventes como Plinio el Viejo o Huckleberry Finn (Mark Twain, capítulo XXV de Las aventuras de Huckleberry Finn). Y, obviamente, los lugares en donde estos señuelos luminosos aparecen son candidatos idóneos para las reuniones de hadas, elfos y otros seres pertenecientes a nuestra biodiversidad mágica.
Entre las distintas especies resplandecientes merece la pena destacar a Armilaria, hongo descomponedor presente en los bosques europeos, y cuyas propiedades bioluminiscentes no son demasiado conocidas. En realidad, no todos los individuos emiten luz; de hecho, todavía no conocemos los aspectos que determinan la presencia de luminiscencia en este tipo de especies.
En el mar, la bioluminiscencia llega a manifestarse de forma espectacular. Como en las bahías iridiscentes, que se presentan con relativa frecuencia en algunos lugares como en la costa de San Diego (California, https://www.youtube.com/watch?v=Fvob6L8q3I8), Puerto Rico (https://www.youtube.com/watch?v=4Dk-sNnMsCY), Jamaica (https://www.youtube.com/watch?v=sIMWQwWeeYY) o Las Bahamas, merced a la actuación de dinoflagelados como Lingolodinium polyedrum o Pyrodinium bahamense
En otros lugares aparecen rompeolas de neón, olas mágicas y estelas luminosas fruto de la proliferación de ciertos microorganismos marinos. No hay que irse muy lejos para tener la fortuna de contemplarlos ya que en ocasiones estos episodios acontecen en nuestras costas (http://iberoatlantis.jimdo.com/2012/08/31/olas-bioluminiscentes-en-isla-cristina/), a menudo vinculados con la presencia diurna de mareas rojas. Ambos fenómenos están causados por los mismos organismos, dinoflagelados unicelulares como Noctiluca scintillans (https://www.youtube.com/watch?v=b8tCPo3XLYc) que ofrecen experiencias fascinantes de baños envueltos en luz iridiscente en los cuales cada brazada es acompañada por un destellar de chispas. En las costas de Galicia este fenómeno es conocido como ardentía o mar de ardora, una bella manera de nombrar a lo que los anglosajones denominan milky sea, http://www.farodevigo.es/sociedad-cultura/2015/09/09/espectacular-mar-fluorescente-madrugada-gallega/1310821.html; http://www.lavozdegalicia.es/noticia/barbanza/carnota/2015/09/11/mar-carnota-brilla-luz-propia-madrugada/00031441916824493557316.htm

En sus expresiones más espectaculares, los mares de fuego alcanzan dimensiones kilométricas como pudieron comprobar los navegantes del Nautilus durante su travesía de Veinte mil leguas de viaje submarino:
“El 27 de enero, entrando en la amplia bahía de Bengala (…) hacia las 7 de la tarde, el Nautilus comenzó a navegar por un mar de leche. ¿Era un efecto provocado por los rayos de luna? No, porque la luna estaba todavía oculta bajo el horizonte (…)
“Lo llaman un mar de leche”, expliqué.
“Pero, señor (…) ¿me puede explicar que causa algo así?, porque presumo que el agua no se ha convertido en verdad en leche.”
“No, amigo: la blancura que te sorprende está causada por la presencia de millares de infusorios, un tipo de pequeños gusanos luminosos, gelatinosos y sin color, del grosor de un cabello, cuya longitud no va más allá de 0,07 de pulgada. Estos insectos se pegan unos a otros durante muchas lenguas.”

El diálogo concluía con la recomendación de que no merecía la pena contar el número de estos animáculos porque había constancia de que algunos barcos habían estado surcando este mar lechoso a lo largo de más de 40 millas…
El fenómeno de los “mares de leche” fue considerado poco menos que una noticia mítica, fruto de la imaginación de los marineros (como tantos otros relatos mágicos que cosechaban durante sus singladuras). Y ello pese a que cientos de anotaciones en los cuadernos de bitácora de los barcos transoceánicos han dejado constancia de este chisporroteo.
Este misterio científico fue desvelado en 2005 como si de una novela de aventuras se tratase. El investigador Stephen Miller se propuso como reto personal resolver este interrogante tras compartir una conversación de sobremesa con unos colegas científicos en la cual se barajó la posibilidad de poder detectar este fenómeno por medio de imágenes satélite (Miller, 2005 www.pnas.org/cgi/doi/10.1073/pnas.0507253102). La búsqueda en la web de referencias le condujo al navío mercante US Lima, que en la noche del 25 de enero de 1995 atravesó un mar de ardora en las proximidades de la costa de Somalia. Tras revisar las imágenes satélites que cubrían esa localización durante esa fecha, se apreció una anomalía visual, una mancha de 15.400 km2 que correspondía con el patrón previsible de un mar lechoso (Nealson y Hastings, 2006), cuyo causante es probable que sea la bacteria bioluminiscente (Vibrio harveyi) cuya proliferación está asociada a la presencia de microalgas de plancton. Estas bacterias se activan simultáneamente por un mecanismo de tipo quorum sense o de autoinducción, una suerte de comunicación bacteriana en respuesta a determinados estímulos ambientales (Hastings, 2010).

No es de extrañar que sintamos una especial fascinación por los seres vivos que emite luz. A la magia de la iluminación se le añade la sorpresa al percatarnos de que los seres vivos que resplandecen no queman. Es una “luz fría”, en contraposición con la “luz ardiente” que emite cualquiera de las luminarias que nos son familiares. Esta característica nos desconcierta, como nos asombra el hecho de que el objeto iluminado sea un ser vivo que no esté conectado a ninguna fuente de energía artificial.

La admiración perdura en el siglo XXI: estos seres no han perdido su hálito de misterio. Nos continúa asombrando el fulgor que a veces abriga la superficie marina o el débil destello que emite una luciérnaga solitaria. ¿Cuáles son los organismos que emiten luz?, ¿cómo la emiten, a través de qué órganos?, ¿cuáles son los mecanismos químicos y genéticos quela producen?, ¿cuáles son sus sentidos ecológico y evolutivo?, ¿por qué hay organismos bioluminiscentes diurnos?,  Conforme vamos proponiendo respuestas, se abren nuevos interrogantes: ¿cuál es la utilidad de la bioluminiscencia para los organismos unicelulares?, ¿puede ser un vestigio, la herencia de un pasado de eones el resultado de una ruta metabólica que hubiera resultado exitosa en un mundo con una atmósfera diferente?, ¿qué papel tuvieron las bacterias en la transmisión de este carácter, mediante simbiogénesis, a otros organismos?

Asociamos la emisión de luz con energía térmica procedente del sol, que nos acompaña de forma más o menos continua, o que proviene de objetos que están calientes. Sin embargo, el calor no es la única fuente de luz en la oscuridad.

La luminiscencia es todo proceso de emisión de luz en el cual no participa la radiación térmica. Esta palabra la utilizó por primera vez el científico alemán Eilhardt Wiedemann en 1888 para hacer referencia a los fenómenos de luz que no están condicionados por el aumento en temperatura (Harvey, 1957). La luminiscencia o luz fría se contrapone a la incandescencia o luz caliente (Martín Sánchez y Martín Sánchez, 2001). Y si la segunda nos ha acompañado a lo largo de la historia como método universal para la iluminación en forma de antorchas, velas, lámparas de aceite o lámparas de gas, la luminiscencia ha tendido a ocupar los rincones reservados a nuestros sueños, mitos y fantasías.

El interés que suscita la bioluminiscencia se ha traducido en una atención particular por parte de investigadores de distintas disciplinas: químicos, bioquímicos, genetistas, ecólogos y taxónomos. Las trescientas y pico referencias que recopiló Gadeau de Kerville en 1887 se han convertido en decenas de miles. Hemos identificado cientos de organismos que emiten bioluminiscencia y se han propuesto hipótesis explicativas sobre su significado evolutivo y su función biológica.

Solemos denominar luz a la parte de la radiación electromagnética que puede ser percibida por nuestro sentido de la vista (si bien en física es más apropiado utilizar el término luz visible). Está formada por fotones, unas partículas elementales desprovistas de masa que presentan una naturaleza compleja y extraña: dependiendo de cómo la observemos, se manifiesta como una onda o como una partícula. Dos estados complementarios que aún nos generan dificultades de comprensión y que su comprensión exigió el trabajo conjunto de gigantes como Huygens, Newton, Faraday, Max Planck o Einstein.

La emisión de luz está relacionada con la energía térmica. Todo cuerpo emite radiación electromagnética en una longitud de onda que depende de la temperatura (Ley de Wien), de manera que será cada vez menor (más corta) conforme aumenta esta última. A temperatura ambiente, los objetos emiten radiación con una longitud de onda larga, inapreciable para nuestro sentido de la vista; si se calienta, la longitud de onda de emisión se acorta hasta que llega un momento en que es emitida como radiación visible. Reconocemos ese punto porque el objeto “se pone al rojo” (la radiación visible con longitud de onda más larga). Si continúa aumentando la temperatura, la coloración se modificará en consonancia con la variación de la longitud de onda, recorriendo los colores del espectro: naranja, amarillo, verde, azul, añil y violeta. Esta luz incandescente emitida por el calentamiento de los objetos es la que domina nuestras experiencias. De hecho, la domesticación del fuego nos permitió matar dos pájaros de un tiro: dispusimos de una fuente de energía que podía ser utilizada para defendernos, atacar o cocinar los alimentos, y también de una fuente de iluminación.

El origen de la luminiscencia es distinto. Se origina cuando se comunica energía a un electrón de un átomo o molécula y pasa a un estado de excitación, promocionado a una capa energética superior; cuando retorna a su capa de equilibrio, emite fotones que percibimos como luz.

Dependiendo de la fuente de energía que impulsa el salto del electrón es posible diferenciar entre distintos tipos de luminiscencia. Si su origen es electromagnético (como los rayos X o rayos ultravioleta) se denomina fotoluminiscencia. Cuando la energía procede de la interacción con rayos alfa, beta o gamma se conoce como radioluminiscencia. También se puede producir luminiscencia por frotamiento (triboluminiscencia), mediante energía eléctrica (electroluminiscencia) u ondas sonoras (sonoluminiscencia). La luminiscencia que se genera a partir de una reacción química recibe el nombre de quimioluminiscencia. Un caso particular de esta última es la bioluminiscencia, caracterizada porque la reacción química tiene lugar en un organismo vivo y es catalizada por una enzima.

Otros dos términos relacionados con la luminiscencia son fosforescencia y fluorescencia (Haddock, 2015). En la fluorescencia (del latín fluo = fluir), el electrón vuelve del estado excitado al fundamental en un lapso de tiempo prácticamente instantáneo. La fosforescencia (del griego phos = luz y phoros = llevar), propia de ciertos materiales cuando son expuestos a la luz del sol o a los rayos X, también se produce como consecuencia de radiación incidente, pero las moléculas pasan a un estado metaestable desde donde van pasando lentamente al estado fundamental, reemitiendo la energía de forma gradual con lo cual el fenómeno luminoso dura un tiempo prolongado: es como si la sustancia “llevara luz”.

La bioluminiscencia se conoce desde antiguo. El naturalista Plinio el Viejo recogió varias citas notables de organismos bioluminiscentes, entre ellos un molusco marino (Pholas dactylus libro IX, cp 61)), una medusa luminosa (posiblemente Pulmo marinus posiblemente la especie Pelagia noctiluca, Libro XXXII, cap 10), una especie marina que se ha identificado con el tunicado pirosoma (http://www.yorokobu.es/pyrosomas-unos-organismos-a-los-que-deberiamos-mostrar-nuestros-respetos/) y un hongo luminoso que es posible que sea la especie Pleurotus oleairus libro XVIII, cap 8. Incluso dejó constancia de la presencia de un ave en los bosques alemanes cuyas plumas brillan por la noche como fuego. Aristóteles también recogió este fenómeno en sus obras: en su tratado acerca del alma puso de manifiesto que ciertas cosas no se ven a la luz y, sin embargo, producen sensaciones en la oscuridad, como algunos hongos.

Los mecanismos biológicos, químicos y físicos implicados en la bioluminiscencia comenzaron a ser determinados en el siglo XVII. Boyle comprobó en 1667 que sólo se producía en presencia de aire. A finales del siglo XIX, Raphäel Dubois, fisiólogo y entomólogo francés, obtuvo luz extrayendo las sustancias intervinientes en las reacciones fotoluminosas del cocuyo, un escarabajo elatérido sudamericano (Pyrophorus noctilucus  https://www.youtube.com/watch?v=xDjpDNU8FXE), y del molusco bivalvo marino Pholas dactylus (  http://bionique.artbite.fr/La-pholade-lumineuse.html?lang=fr ). Dubois identificó dos tipos de sustancias: una luminiscente, que denominó luciferina (del latín “fero”, portador de luz), y una enzima catalizadora de la reacción, que llamó luciferasa. Posteriormente, a principios del siglo XX, Edmund Newton Harvey averiguó que la combinación de una luciferina y una luciferasa es específica para las distintas especies.

Estas investigaciones desvelaron, en definitiva, que la bioluminiscencia es producto de una reacción química en la cual un componente, que recibe el nombre genérico de luciferina, es alterado en la presencia de otro, llamado luciferasa, que actúa como catalizador ante la acción del oxígeno (Greer y Szalay, 2002). La luciferina pasa a un estado inestable de mayor excitación energética y tiende a volver al estado estable emitiendo luz. Se trata, por consiguiente, de una reacción de oxidación en presencia de una enzima y que exige la aportación de energía a través de moléculas como el ATP (adenosín trifosfato).

El color de la luz emitida depende de la naturaleza del complejo luciferina-luciferasa; además, puede estar influido por la presencia de alguna molécula adicional como una proteína.  En ocasiones, a la luciferina se le une el oxígeno formando una unidad denominada fotoproteína, que es el componente que reacciona con la luciferina. A menudo, el organismo puede regular la intensidad de la acción de la luciferasa, modulando, como consecuencia, el patrón de luminosidad.

Una luciferasa es cualquier enzima que cataliza una reacción que produce luz visible. Esta proteína es sintetizada por el organismo bioluminiscente; las instrucciones de fabricación se encuentran codificadas en sus genes. Cambios puntuales en la constitución de los aminoácidos constituyentes de esta proteína originan modificaciones en la respuesta lumínica (variando, por ejemplo, la longitud de onda), lo que puede tener una honda significación evolutiva al discriminar la respuesta sexual de los congéneres.

La luciferina es un término genérico que engloba a sustancias que al ser excitadas en presencia de la enzima emiten luz. Puede pertenecer a distintos grupos de compuestos químicos: benzotiazoles, flavinas, imidazolopirazinas o tetrapirroles han sido identificados como luciferinas en distintos seres vivos (Lee, 2015). Algunas son sintetizadas por los propios organismos que emiten luz, pero otras se adquieren por la alimentación.

Algunos organismos como el procariota Vibrio harvyi sintentizan de novo tanto la luciferasa como la luciferina que entran a formar parte de sus reacciones. Una adaptación peculiar es la de algunos animales marinos como ciertos peces, moluscos o equinodermos que disponen de un órgano lumínico diferenciado, el fotóforo, consistente en pequeñas vejigas que albergan bacterias luminiscentes. Estos órganos luminosos están conectados al sistema nervioso, de manera que el animal es capaz de controlar la emisión lumínica. También existe la denominada luminiscencia patológica, según la cual un individuo de una especie no luminiscente brilla al ser infestado por bacterias luminiscentes. Otra modalidad es la bioluminiscencia de algunos organismos marinos como los pirosomas que es producida a partir de bacterias simbiontes intracelulares, lo que supone un alto nivel de integración genético. Existe, de hecho, un gradiente en la manifestación de la asociación bacterias luminosas-animales marinos (calamares, peces y pirosomas, entre otros), desde simbiosis facultativa y simbiosis extracelular a simbiosis intracelular, lo que refleja una integración gradual del huésped con la bacteria luminosa. Esta diversidad de ejemplos convierte a la bioluminiscencia bacteriana en una excelente plataforma para el estudio de la simbiosis y su significado evolutivo (Margulis y Sagan, 2003).

En la actualidad sabemos que la bioluminiscencia está muy extendida, con presencia en todo tipo de hábitat, desde los fondos abisales a las selvas tropicales (The bioluminsicence web page  http://biolum.eemb.ucsb.edu/). Las especies bioluminiscentes están ampliamente representadas, presentándose en 7 filos y en, al menos, 700 géneros (Herring, 1987; Haddock et al, 2010; Oba y Schultz, 2014). Algunas ramas evolutivas son ricas en especies resplandecientes, mientras que en otras no se manifiesta este rasgo. La mayor diversidad de organismos bioluminiscentes se localiza en los mares, sobre todo en la zona de profundidad media (zonas mesopelágica y batipelágica): se estima que en la franja comprendida entre 100 y 1.000 metros el 90% de las especies de peces y crustáceos pueden emitir luz, siendo también característica de los fondos abisales (Leisman et al, 1980; Haddock, 2015; conferencia de Edith Widder  http://www.ted.com/talks/edith_widder_glowing_life_in_an_underwater_world#t-79877).

La bioluminiscencia está muy representada en los moluscos y también en los anélidos, pero no en los platelmintos ni en los briozoos. Aparece en varios grupos de bacterias, dinoflagelados, cnidarios y hongos y sin embargo está ausente en foraminíferos, diatomeas, algas o plantas superiores En la mayor parte de los géneros de crustáceos y de equinodermos está presente. Entre los representantes más conocidos se encuentran algunos géneros de coleópteros como las luciérnagas (lampíridos) y los cocuyos (elatéridos). Mientras que los miriápodos cuentan con especies bioluminiscentes, no se han encontrado dentro de los arácnidos. Es frecuente entre los tunicados, cordados relacionados con los vertebrados, y entre éstos sólo está presente en algunos grupos de peces (Haddock et al, 2010).

Esta gran diversidad de organismos bioluminiscentes encuentra parte de su explicación en que no es un fenómeno único, sino que es la consecuencia de distintas rutas metabólicas. De hecho, se estima que la bioluminiscencia ha surgido evolutivamente de modo independiente en, al menos, unas 40 o 50 ocasiones (Haddock, 2010). En consecuencia, no debe extrañar que los genes implicados en los diferentes grupos de organismos en los que está presente no guarden relación entre sí, ni que los componentes químicos implicados en la reacción sean distintos. Desde el punto de vista evolutivo esta multiplicidad de orígenes incorpora nuevos interrogantes, ya que en algunos de los grupos taxonómicos que la manifiestan no parece poder deducirse ningún patrón filogenético (para los peces, ver http://evolution.berkeley.edu/evolibrary/article/fishtree_05).

En el caso concreto de las luciérnagas, en un estudio reciente sobre la filogenia de las especies de Norte América (Stanger-Hall y col, 2007) a partir de ADN nuclear y mitocondrial propone que el uso de la luz como señal sexual ha debido evolucionar de una a cuatro veces, habiendo sido perdida esta facultad de cuatro a nueve ocasiones en distintos grupos taxonómicos. Los flases cortos, por ejemplo, se originaron de forma independiente al menos dos veces (o, posiblemente, tres veces); su uso fue reemplazado al menos una vez por el brillo largo. Su utilización como señal para el apareamiento fue al menos perdida tres veces y reemplazada por feromonas. Otro estudio basado en el ADN mitocondrial (Day y DeCock, 2011) también aporta evidencias de que la comunicación mediante bioluminiscencia en los adultos ha aparecido en varias ocasiones, planteando dos posibles escenarios: o bien que los ancestros de las luciérnagas utilizaran feromonas y que la utilización de señales luminosas surgiera en cinco ocasiones distintas y se perdiera en tres, o bien que apareciera en una única ocasión y se perdiera en cinco linajes.

El hecho de que la bioluminiscencia haya evolucionado en decenas de ocasiones induce a pensar que no deba ser una adquisición excesivamente complicada desde el punto de vista biológico. Por otro lado, es razonable suponer que debe resultar importante para los organismos. Se ha propuesto como hipótesis que el origen de estas reacciones – al menos en algunos de los casos de bioluminiscencia – es muy antiguo (se estima que existen organismos bioluminiscentes desde hace al menos 400 millones de años), teniendo una función inicial antioxidante asociada a un medio con mayor concentración de oxígeno. Con el paso del tiempo, el efecto secundario de la reacción (la producción de luz) ganó protagonismo evolutivo (Seliger y McElroy, 1965, tomado de Wikipedia).

Entre las rutas biológicas de generación de luz han sido particularmente estudiada la bioluminiscencia de las bacterias (basados en una flavina), de los dinoflagelados (un tetrapirrol), de los ostrácodos, un tipo de crustáceos (cipiridina, una imidazolpiracina), de las medusas y otro amplio número de organismos marinos como cnidarios, ctenóforos, moluscos y artrópodos (coelenteracina, un tipo de aminopiracina) y la de los insectos (benzotiazol) https://es.wikipedia.org/wiki/Luciferina_(mol%C3%A9cula).

Las bacterias luminiscentes oxidan una flavina, la mólecula reducida FMNH2 (flavín mononucleótido o riboflavina-5-fosfato), junto con un aldehído de cadena larga mediante la acción de oxígeno y en presencia de una luciferasa (Lin y Meighen, 2009). Los componentes iniciales se reconstituyen tras el aporte energético de NADPH y ATP. Pueden ser terrestres o marinas; entre estas últimas destacan las que se encuentran como organismos simbiontes de los peces en los fotóforos (Leisman et al, 1980). Se ha comprobado que hay amplias variaciones en la manifestación de la bioluminiscencia en las bacterias, apareciendo colonias totalmente oscuras y otras muy brillantes.

La luciferina de los dinoflagelados, algas unicelulares como Noctiluca scintillans o Lingulodinium polyedrum que dan lugar a los mares de ardora, es un tetrapirrol, compuesto relacionado con la clorofila.

La coelenteracina es el componente que se altera para producir la luz en muchos organismos marinos, entre ellos los celenterados, nombre genérico que engloba a los ctenóforos y a los cnidarios (como las medusas, http://planktonchronicles.org/es/episode/pelagia-medusas-temerosas/4/), anémonas y corales marinos, numerosos protozoos, crustáceos, moluscos, radiolarios, ostrácodos, copépodos y peces. Muchos de estos organismos no producen esta sustancia, sino que la adquieren por la alimentación. Es una fotoproteína que está compuesta por una aminopiracina unida por un puente peróxido a la enzima. Se conoce particularmente bien el mecanismo bioluminiscente de la medusa Aequorea victoria: de hecho, su investigación ha dado origen al denominado microscopio molecular, un paquete tecnológico que ha permitido el desarrollo exponencial de las técnicas biomoleculares y de ingeniería genética y que hizo merecedor del premio Nobel de Química en  2008 a  Osamu Shimomura, Martin Chalfie y Roger Tsien Esta molécula, denominada BFP o proteína azul fluorescente, se une a tres iones calcio pasando a un estado excitado que aporta energía a otra proteína denominada GFP (proteína verde fluorescente) que genera la luz verde característica de esta medusa.

La luciferina de las luciérnagas y otros insectos es un benzotiazol. La acción del oxígeno y el ATP y el magnesio la descarboxila y genera oxiluciferina, una molécula que se descompone emitiendo luz, volviendo a su estado inicial, una reacción que ocurre en los peroxisomas de las células del órgano luminoso.

Las funciones biológicas y ecológicas de la bioluminiscencia varían según la especie. Continúa siendo un fenómeno intrigante: no hay que perder de vista que el destello expone al individuo y lo convierte en una pieza fácil, a menos que esté asociado a algún mecanismo de defensa, un tipo de aposematismo (manifestación de colores llamativos como advertencia para alejar a los depredadores). En definitiva, la emisión de luz advierte, asusta o aturde a los predadores, los distrae para poder escapar o bien atrae a un predador que acabe con el agresor (De Cock y Mathyssen, 1999).

Ciertos calamares y pequeños crustáceos, por ejemplo, utilizan mezclas químicas o suspensiones bacterianas bioluminiscentes de la misma forma que algunos calamares hacen uso de su propia tinta: una nube de material luminiscente es expulsada, con el propósito de distraer o repeler un posible depredador, mientras el animal escapa a un lugar seguro (Meyer-Rochow, 2009). En los animales marinos abisales también es útil en la búsqueda de alimento, como en el llamativo caso de las hembras de los peces pescadores (anglerfisch, telósteos emparentados con los rapes pertenecientes a la familia de los lófidos  https://en.wikipedia.org/wiki/Anglerfish) que portan una especie de caña de pescar que sobresale por encima de la boca, constituida por miles de bacterias resplandecientes (los machos no la necesitan porque son de un tamaño mucho más pequeño: se acoplan a su pareja de un modo tan íntimo que funde su piel y sus vasos sanguíneos llevando una vida de auténtico parásito). Algunas especies de las profundidades marinas utilizan la bioluminiscencia bacteriana como camuflaje, confundiéndose el animal con la luz ambiental cenital (Meyer-Rochow, 2009; Haddock et al., 2010).

En los dinoflagelados, microorganismos de gran importancia para la vida por su contribución a la fotosíntesis y a la fijación de carbono en simbiosis con otros organismos como los corales, la luminiscencia parece tener una finalidad protectora. Se ha comprobado que cuando estos organismos reciben estímulos mecánicos de predadores como los crustáceos, se desencadena la reacción de bioluminiscencia lo que puede constituir una maniobra de despiste. También se plantea como explicación la hipótesis de la “alarma contra ladrones” (burglar alarm, http://plantecology.webs2.uvigo.es/es/divulgacion/): los crustáceos que ingieren dinoflagelados se convierten en más atractivos para sus presas, reduciéndose la presión sobre los microorganismos unicelulares restantes (Hastings, 2009).

Desde finales del siglo XIX se conoce que la bioluminiscencia es una forma de comunicación sexual en las luciérnagas adultas (Emery, 1886), lo cual nos resulta aparentemente obvio. Desde el punto de vista evolutivo, las cosas no son tan sencillas: ¿qué ventaja adaptativa aportó originalmente a un mutante que modificara su coloración críptica a una mucho más llamativa que potencialmente llama la atención de los predadores? Añade desconcierto el hecho de que las larvas también brillen. E incluso las pupas y los huevos. ¿Qué razones pueden explicar la biolumniscencia en todas estas fases?

La hipótesis más sólida que se ha propuesto para explicar estos interrogantes es los escarabajos luminosos la función de comunicación sexual (Lloyd, 1983; Hopkins et al, 2015) sea una adaptación secundaria a partir de una función anterior aposemática (es decir, de advertencia) en las larvas (Sivinski, 1981; DeCock y Mathyssen, 1999; Day, 2001; Day y De Cock, 2011). Es decir, que la bioluminiscencia hubiera evolucionado inicialmente para cumplir otra finalidad y hubiera sido reorientada para advertir de la mala elección que supone para un predador ingerir este tipo de presa, lo que obliga a que esté acoplada a otros mecanismos defensivos, como el mal sabor o la indigestibilidad, porque, de lo contrario, en favor del predador al hacer más visible a la presa potencial.

Varias evidencias apoyan esta hipótesis. La ruta bioquímica que genera la luminosidad es compartida por los taxones que producen bioluminiscencia. Por otro lado, las larvas de todas las especies luminiscentes producen luz aunque en algunos casos los adultos no tengan esta capacidad (McDermott, 1964), lo que refuerza la hipótesis del carácter ancestral de este rasgo. De hecho, el órgano luminoso de las larvas muestra una evolución en sus características desde formas más simples a más complejas, una especialización funcional que parece estar relacionada con un comportamiento cada vez más especializado que va desde la emisión de luz continua incontrolada hasta la manifestación más elaborada de pulsos de luz espontáneos características de la larva de Lampyris, pasando por un centelleo como respuesta a una molestia.

El aposematismo se habría conservado en los adultos, habiendo aparecido después la funcionalidad para la comunicación sexual como una adaptación secundaria. Esta suposición está relacionada con la evidencia de que hay especies que utilizan la bioluminiscencia como señal de cortejo que dependen aún de feromonas para entrar en contacto, lo que permite plantear la hipótesis de que las luciérnagas primitivas empleaban las feromonas para el apareamiento (Branham y Wenzel, 2003; Day y De Cock, 2011). Una de estas especies es Phosphaenus hemipterus, una pequeña luciérnaga de hábitos diurnos presente en España, que confía en las feromonas a pesar de que tanto los machos como las hembras cuentan con órgano luminoso (De Cock y Mathyssen, 2005).

Phosphaenus hemipterus es especialmente interesante porque los machos y las hembras retienen los órganos luminosos larvarios en el octavo segmento abdominal, pero no desarrollan nuevos órganos. Esta especie sólo emite luz cuando son molestados. Dado que los adultos exhiben adaptaciones morfológicas para hacer la luz más visible, debe tener algún valor adaptativo, especialmente en los machos, mucho más activos que las hembras. Aunque la luminosidad es muy débil, la luz es claramente visible para el ojo humano en ambiente nuboso, en entornos sombríos o en el crepúsculo. Probablemente este destello sea un mecanismo de defensa que sirva para asustar a los predadores. Esta especie bioluminiscente diurna aporta argumentos para sostener la hipótesis de que las señales luminosas para el cortejo en los lampíridos han evolucionado a partir de una señal aposemática original (en base a la defensa química de las larvas y adultos, que en el caso de Phosphaenus son evitadas por carábidos, elatéridos, ciempiés, arañas, hormigas o lagartos; DeCock, 2000; DeCock y Mathyssen, 2005).

En resumen, si las formas ancestrales estaban protegidas contra los predadores por la luminiscencia y eran nocturnas, es plausible pensar que aprovecharon la luminiscencia para nuevas funcionalidades como la comunicación sexual o para atraer a las presas en un ejemplo de exaptación evolutiva (Gould, 2005). Hay que tener en consideración la antigüedad de este linaje: una buena prueba de ello son las luciérnagas fósiles conservadas en ámbar del Báltico datadas en el Eoceno (34 – 56 millones de años) semejantes a las Luciola actuales (Kazantsev, 2013).

La bioluminiscencia forma parte del conjunto de estrategias defensivas que han desarrollado evolutivamente las luciérnagas que se pueden agrupar en cuatro modalidades: cripsis (camuflaje), tanatosis o simulación de muerte, defensas químicas y aposematismo (Day, 2001).

La cripsis es el mecanismo de defensa más obvio: camuflarse con el entorno. Un paso adicional de protección si te descubren es hacerte el muerto, dado que muchos predadores rehúyen las presas muertas o incluso no son capaces de localizar presas inmóviles (tanatosis). Esta estrategia ha sido observada en Lampyris noctiluca, Nyctophila reichii, Phosphaenus hemipterus y Lamprohiza splendidula, especialmente en larvas bien alimentadas o próximas a pupar. Se ha observado, por ejemplo, que las larvas de luciérnaga europea dejan de brillar espontáneamente y permanecen inmóviles durante unos minutos tras sentir en las proximidades vibraciones.

Las defensas químicas ofrecen una respuesta adicional para disuadir a los predadores. Desde hace tiempo se tiene constancia de que los lampíridos son especialmente desagradables. Cuando algunos animales tratan de ingerirlos, los vomitan o les causa reacciones (en el caso de los sapos, se aprecia que cuando tragan una larva de luciérnaga supone para ellos un mal trago, como si se estuvieran tragando un sapo). Este mal sabor y toxicidad se asocia a unos compuestos esteroides denominados pironas que han recibido el nombre de lucibufaginas (Tyler et al, 2008). Estas sustancias también están presentes en los huevos de algunas especies que, además, muestran luminiscencia.

Otra forma de defensa química es la autohemorragia o sangrado reflejo (réflex bleeding). Algunas larvas de luciérnagas (entre ellas Lampyris y Phosphaenus) segregan gotitas de hemolinfa cuando son molestadas emitiendo un líquido verdoso con un olor característico por los márgenes del pronoto y de los élitros. Esta estrategia defensiva parece tener un sentido adaptativo sobre todo para evitar el ataque de pequeños insectos como hormigas. Este fluido – identificado con un compuesto similar a las lucibufaginas – es segregado por unos órganos situados en la pleura (escleritos laterales del tórax) que se disponen hacia fuera cuando el insecto es molestado (Fu et al, 2009).

El aposematismo se manifiesta de distintas formas. Una de ellas es la luminiscencia de las larvas de lampíridos y de los adultos, que cumple la función de alertar a los predadores del mal sabor de la presa potencial o de su carácter tóxico. También se manifiesta por la presencia de un patrón de colorido contrastado, con marcas conspicuas de colores brillantes en las larvas de Lampyris noctiluca y Nyctophila heydeni: fondo negro con manchas laterales coloreadas amarillas-anaranjadas para llamar la atención desde varios ángulos de ataque. Este contraste les hace ser fácilmente reconocibles y facilita a los predadores aprender a discriminarlos en relación con el entorno y con otras presas palatables, evitándolos al asociar su apariencia con sus cualidades nocivas, como se ha comprobado experimentalmente (De Cock y Mathyssen, 2001). Nyctophila reichii por el contrario es completamente negra en el dorso pero tiene las áreas laterales de un tono mangenta brillante. Esta coloración presupone un comportamiento al menos parcialmente diurno de las larvas de estas luciérnagas (Day 2011).

Las larvas de Lampyris noctiluca no son apetecidas por un amplio número de potenciales predadores como lagartos, sapos, ranas, estorninos y artrópodos como carábidos, ciempiés y arañas. El aposematismo en esta especie ha sido experimentalmente probado en la interacción con sapos comunes (De Cock y Mathyssen, 1999, 2001, 2003), demostrándose tanto que los sapos capturados en lugares en donde existen luciérnagas muestran una predisposición menor a capturar larvas de lampíridos luminiscentes que larvas sin señal luminosa, como que aquellos que no habían sido expuestos previamente a estos coleópteros aprendían el significado de esta señal tras una mala experiencia y evitaban con posterioridad su ingesta.

El destello de las larvas se puede desencadenar por una perturbación o cuando son tocadas (Day, 2011) También emiten pulsos de luz de modo intermitente. Dado el coste metabólico que implica la producción de luz, se plantea la hipótesis de que la emisión de pulsos de luz es eficiente desde el punto de vista de la protección del insecto, dado que en el caso de los sapos el intervalo de tiempo requerido para enfocar y capturar una presa en movimiento en la oscuridad (unos 38 segundos) es mayor que el intervalo medio entre pulsos del centelleo e la larva de luciérnaga (unos 25 segundos, De Cock y Mathyssen, 1999).

También es llamativo el hecho de que mientras que las larvas de lampíridos conservan el tono verde en su centelleo, en los adultos de las diferentes especies se producen variaciones, abarcando un espectro más amplio incluyendo tonos amarillos y anaranjados. Esto se relaciona con la evidencia de que en los adultos la luminiscencia desempeña una función alternativa (la comunicación sexual) y, por otro lado, a que la luz verde de las larvas es una señal aposemática adaptada al hecho de que muchas especies de vertebrados e invertebrados muestran una mayor sensibilidad visual en la región verde del espectro, entre 540 y 557 nm de longitud de onda (De Cock, 2004).

Los huevos y las pupas de las luciérnagas también pueden brillar. Se ha propuesto que esto también está relacionado con la advertencia de su indigestibilidad, como se ha demostrado en algunas especies de luciérnagas de Norteamérica que poseen pironas, un compuesto esteroides desagradable para artrópodos (González et al, 1999).

Las luciérnagas del género Photinus, presentes en Norteamérica, son especialmente útiles para estudiar la ecología evolutiva de las luciérnagas (South y Lewis, 2012; Lewis et al, 2012). Sin la respuesta de la hembra, los machos son incapaces de localizarla, de modo que diferencias en la respuesta es una función ecológica esencial (Cratsley, 2004). Este género es particular porque en la cópula el macho le aporta como dote a la hembra un espermatóforo, un órgano gelatinoso que contiene al esperma. Cuando penetra en la hembra, las células germinativas masculinas se depositan en la espermateca, mientras que el resto del espermatóforo se disuelve en una glándula especializada, siendo su proteína reutilizada por la hembra para desarrollar los oocitos. El espermatóforo, en definitiva, cumple una doble función: servir como vehículo para el esperma y aportar proteínas que aumentan la fertilidad de la hembra (Lewis et al 2004).

Las hembras de Photinus muestran preferencias por flashes más largos e intensos, que a su vez están relacionados con un mayor tamaño de los espermatóforos de los machos (Cratsley y Lewis, 2003). Sin embargo, la respuesta de las hembras se reduce cuando la duración del centelleo de los machos excede considerablemente de la propia de los machos coespecíficos, respetando de este modo el código que evita el apareamiento con otras especies.

En otras especies de luciérnagas también se ha constatado el efecto de la presión evolutiva sobre la intensidad de la luminiscencia En la luciérnaga europea Lampyris noctiluca, las hembras que más brillan son las más fecundas y, a su vez, son las preferidas por los (Hopkins et al 2015).

La reacción química de la bioluminiscencia en las luciérnagas tiene lugar en el interior de unas células especializadas denominadas fotocitos.

En los fotocitos, las mitocondrias (orgánulos encargados de aportar la energía celular sintetizando ATP) están agrupadas en la periferia de la célula, entre las traqueolas (conductos que permiten la difusión del oxígeno hacia el interior de las células) y los peroxisomas, orgánulos que ocupan una posición más central que contienen los reactivos que dan lugar a la bioluminiscencia.

La bioluminiscencia está regulada por la entrada de oxígeno a través del fluido que por vía de las traqueolas alimenta a los fotocitos (Timmins et al, 2001; ilustraciones en http://ase.tufts.edu/biology/firefly/index.html). La respiración normal de la célula consume el oxígeno que llega a la célula, dejando a la zona interior de los peroxisomas hipóxica (con poco oxígeno). El “on” o encendido de la reacción lumínica se produce cuando se inhibe el consumo de oxígeno de la mitocondria y éste puede continuar su trayectoria hasta alcanzar el interior del peroxisoma. Las mitocondrias, en definitiva, actuarían como un filtro regulador, una puerta de acceso para el oxígeno que provoca la reacción oxidativa de la luminiscencia.

El óxido de nitrógeno (NO) es clave en este mecanismo, dado que inhibe la respiración de las mitocondrias (Aprille et al., 2004). Su producción en las células responde a señales neuronales (Lewis et al, 2004) y se ha demostrado que depende de la presencia de luz brillante (es decir, la luz actúa como un interruptor “of/on” del mecanismo) y de mecanismos hormonales. En la regulación de la reacción luminiscente intervienen factores como el estrés, que controlan la entrada de aire al sistema traqueolar por los espiráculos. Este mecanismo también debe estar implicado en la manifestación concreta del patrón de iluminación en las distintas especies (pulsos, flashes, respuesta a ciclos circadianos, etc.), pues la aproximación biomolecular es incapaz de justificar las diferencias en el sistema de comunicación de especies de luciérnagas cuya luciferasa es muy semejante.

Una vez en el peroxisoma ocurre la reacción química, bajo la dirección de los dos compuestos protagonistas, la luciferina y la luciferasa.

Como en cualquier organismo bioluminiscente, estos dos compuestos son el resultado de la coevolución. Como se ha expuesto, en el caso de las luciérnagas, la reacción luciferina-luciferasa cumplió probablemente en su origen una función biológica distinta a la de producir luz. De hecho, como veremos a continuación se ha determinado que el antecedente de la luciferasa es una proteína del tipo coenzima A (CoA ligasa), esencial para la oxidación de los ácidos grasos y, por consiguiente, para la obtención de energía a partir de la respiración (Sala-Newby et al, 1996; Obaa et al, 2003; Day et al, 2004). La aparición de la luciferina y de la reacción lumínica que se produce al acoplarse ambos compuestos debió dar lugar a ventajas selectivas que marcaron la evolución posterior de estas especies.

La luciferasa es una proteína que se expresa a partir de la información genética del ADN de las luciérnagas. Los métodos de secuenciación han permitido determinar la cadena de aminoácidos de estas enzimas utilizando tecnología genética que incluye el uso de plásmidos que expresan la secuencia de ADN obtenida a partir del ARN del órgano luminoso de las luciérnagas (de Wet et al., 1985). Tras sintetizar y amplificar el fragmento de ADN que contiene las instrucciones para generar luciferasa, éste se inserta en el plásmido que a su vez se introduce en una bacteria Escherichia coli, la cual es la que finalmente expresa los genes, produciéndose en laboratorio la enzima. Si se aporta al medio en que se desarrolla esta bacteria modificada luciferina, se puede observar a simple vista la luminiscencia. Esta reacción sintética muestra un espectro similar al color producido por la luciérnaga.

Las diferencias en el espectro de emisión de las distintas especies de luciérnagas se deben a ligeros cambios en el complejo enzima-sustrato que se traducen en distintos niveles energéticos y, por consiguiente, a distinto patrón de emisión de luz (Seliger et al, 1964). Cada escarabajo emite con un espectro característico que es reconocido por el sexo opuesto de la especie. El color de la luz varía entre una λ_max = 543 nm (verde) y 620 nm (rojo); en Lampyris el valor característico es 550 nm. Hay que tener en cuenta, no obstante, que la emisión de luz de los escarabajos está caracterizada por dos factores: el color y el patrón (flash). En el caso de Lampyris, por ejemplo, el centelleo dura varias horas de modo ininterrumpido, mientras que en otras especies como Photinus sólo unos poco milisegundos.

La primera secuenciación de la luciferasa de una luciérnaga se obtuvo en 1985 (Photinus pyralis, de Wet et al, 1985), habiéndose determinado desde entonces la secuencia de aminoácidos de otras especies, incluyendo la luciérnaga europea Lampyris noctiluca, cuya proteína contiene 1644 pares de nucleótidos y codifica 547 aminoácidos (Sala-Newby et al, 1996). También se ha codificado el genoma de otras luciérnagas europeo, L. turkestanicus, cuyo DNA muestra un 98,7% de identidad con L. noctiluca, o el de Nyctophila caucásica, que alcanza el 98,9% (Day et al, 2006). Por el contrario, la similitud con la luciérnaga norteamericana Photinus pyralis se reduce a un 84%, a un 67% en el caso de Luciola y solo a un 48% con el escarabajo Pyrophorus.

Los aminoácidos que aportan la diferenciación entre la luciferasa de Lampyris noctiluca y L. turkestanicus (la lisina de la posición 213 en el segundo es glicina y arginia en el primero, y alanina 12 y serina 104 en L. noctiluca se convierten en prolina en L. turkestanicus) posiblemente tengan un papel clave en el control de la señal luminosa, permitiendo la diferenciación entre las especies. Sin embargo, de este tipo de estudios también se deduce que las propiedades moleculares y bioquímicas no son suficientes para explicar todos los aspectos ligados al patrón de luminiscencia de los lampíridos.

La secuenciación de los genes de la luciferasa de las luciérnagas es objeto de gran interés comercial, utilizándose como genes marcadores en experimentos de biología molecular en un amplio número de aplicaciones y técnicas analíticas como la detección ultrasensible de ATP, la determinación de la actividad de la fosfatasa o el uso en secuenciación y expresión génica de ADN (Said Alpour et al 2004).

Por el contrario, las rutas metabólicas y los mecanismos genéticos implicados en la biosíntesis de la luciferina todavía no están dilucidados. Ni siquiera se ha caracterizado con seguridad la familia de metabolitos a la que pertenece la luciferina, postulándose que puede ser sintetizada a partir de tiamina, feomelaninas o sideróforos (Day et al, 2004). Tampoco se conoce si la biosíntesis de luciferina en la luciérnaga es realizada a partir de genes incluidos dentro del genoma propio o si se deriva de alguna sustancia generada por algún procariota que esté albergado en su interior. El descubrimiento de los genes que codifican la luciferina abriría las puertas a obtener organismos transformados que sinteticen los dos compuestos que son necesarios para la reacción bioluminicentes, capaces por tanto de permanecer iluminados permanentemente, haciéndolos autónomos

La reacción química detallada que se produce en las luciérnagas se describe en Day et al (2004) y https://es.wikipedia.org/wiki/Luciferina_(mol%C3%A9cula)

Inicialmente, la luciferina (benzotiazol) y una molécula de ATP con magnesio se unen con la luciferasa formando un complejo ternario. A continuación, el grupo carboxilo de la luciferina y el AMP reaccionan formándose un luciferil-adenilato y liberándose pirofosfato. Tras pasar por varias etapas intermedias, este adenilato se oxida dando lugar a un peróxido cíclico, el cual al descarboxilarse forma oxiluciferina, compuesto electrónicamente excitado que rápidamente vuelve a su estado inicial emitiendo un fotón.

Este tipo de reacciones son similares a aquellas en las que interviene la CoA.  La adenilación del sustrato (un benzotiazol, que contiene un grupo carboxilo) es análoga a la primera fase de la β-oxidación de los ácidos grasos (esterificación con la intervención de la CoA sintetasa y ATP). Tras la adenilación del ácido graso se forma acil adenilato y, a continuación, un éster tiólico denominado acil-CoA tras la liberación de pirofosfato y AMP. El acil-CoA penetra posteriormente en la mitocondria para degradarse consecutivamente en moléculas de acetil-CoA, NADH y FADH₂, obteniéndose el resultado final de la respiración celular: energía utilizable. Ambas reacciones (la de bioluminiscencia y las primeras etapas de la oxidación de los ácidos grasos) divergen tras la etapa de formación del adenilato: en la reacción bioluminiscente, el luciferil-adenilato reacciona con el oxígeno, dando lugar a la decarboxilación oxidativa del sustrato luciferina con la emisión de luz, en lugar de unirse con la enzima (CoA) para formar un éster tiólico (acil-CoA).

La semejanza entre ambas enzimas es muy estrecha hasta el extremo de considerarse que la luciferasa es funcionalmente una CoA sintetasa. De hecho, la luciferasa es capaz de cumplir las dos funciones, por lo que se sospecha que sigue actuando como una enzima acil CoA-sintetasa en los procesos de oxidación de los ácidos grasos en el peroxisoma (un mecanismo alternativo a la oxidación mitocondrial). Utilizando técnicas de imágenes muy sensibles se ha detectado la presencia de bajos niveles de bioluminiscencia en el cuerpo de las luciérnagas Lampyris noctiluca en todas sus etapas de desarrollo, sugiriendo que desempeña una función adicional a la emisión de luz (Tisi et al 2014). En base a todo ello, se ha formulado la hipótesis de que el origen de la luciferasa fuera el de actuar como una acil CoA sintetasa, pero que posteriormente, y ante la aparición de un nuevo sustrato (la luciferina) pasó a desempeñar la función alternativa de producir luz biológica. Apoya esta suposición la evidencia de que los gusanos de la harina (Tenebrio molitor), emparentados con los lampíridos, producen luciferasa y producen bioluminiscencia cuando se les aporta luciferina (sustancia que no son sintentizan). Esta transformación funcional ha debido ser una adquisición evolutiva relativamente reciente derivada de la emergencia en los escarabajos luminosos de la producción de luciferina. Una vez que se produjo la innovación, las mutaciones de la enzima que dieron lugar a ventajas ecológicas adaptativas serían seleccionadas.

En definitiva, la bioluminiscencia de las luciérnagas habría surgido como una adaptación posterior de un diseño previo. Un efecto colateral de un modelo original que desempeñaba otra función pero que con el paso del tiempo se reconvirtió para un fin maravillosamente distinto.

Si esta hipótesis fuera cierta, el papel de la luciferina como metabolito de la reacción bioluminiscente cobra aún mayor importancia dado que su aparición fue determinante. Las preguntas sobre su origen resultan aún más pertinentes (Day et al, 2004): ¿ocurrió una mutación en los escarabajos precursores de las luciérnagas que dio lugar a la síntesis de luciferina?, ¿fueron infectados por una bacteria que se convirtió en un simbionte interno que produjo la luciferina o se generó a partir de algún compuesto precursor que se convierte en luciferina en los escarabajos a partir de una ruta metabólica que aún nos es desconocida?

Plinio el Viejo puede ser considerado como uno de los precursores de la biotecnología: tras observar la bahía de Nápoles bioluminiscente y contemplar las medusas resplandecientes, pensó en fabricar un bastón-medusa que «iluminara el camino como una antorcha». Dos mil años después, el desarrollo de las técnicas genéticas está permitiendo que la visión de Plinio el Viejo se convierta en realidad, estando en fase de puesta a punto sistemas de iluminación a través de organismos bioluminiscentes como la bacteria Vibio fischeri bajo el estímulo de obtener dispositivos que no consuman electricidad (https://www.lafargeholcim-foundation.org/Projects/bioluminescent-devices-for-zero-electricity-lighting-seville-s#gallery)

Las posibles innovaciones son ilimitadas: felicitaciones de Navidad brillantes en placas Petri a partir de hongos fosforescentes,

https://3gguerrilla.wordpress.com/2010/07/17/odd-mediums-bioluminescence-its-natures-medium/

https://picasaweb.google.com/maddyCurb/GlowFungi

prototipos de iluminación a partir de bacterias que se alimentan del metano producido en los hogares:

http://www.neoteo.com/philips-explora-sistemas-de-bio-luz

árboles luminosos para sustituir las farolas en las avenidas

http://one.elpais.com/arboles-luminosos-para-sustituir-las-farolas-en-las-calles-de-las-ciudades/

http://www.iflscience.com/plants-and-animals/bioluminscent-trees-could-light-our-streets

http://nymag.com/next/2015/03/cars-will-glow-like-bioluminescent-jellyfish.html#

o plantas resplandecientes que puedes cultivar en el balcón de tu casa (Krichevsky et al, 2010)

https://www.kickstarter.com/projects/antonyevans/glowing-plants-natural-lighting-with-no-electricit/posts/1335545

Estos y otros desarrollos tecnológicos se basan en la manipulación genética de distintos organismos, lo que nos sitúa en un escenario que va más allá de la propia ciencia y tecnología y que debería exigir un amplio y profundo debate social.

¿Hasta qué punto estamos llegando? Tal y como recogió el Washington Post en un artículo de octubre de 2013 (https://www.washingtonpost.com/national/health-science/glowing-plant-project-on-kickstarter-sparks-debate-about-regulation-of-dna-modification/2013/10/03/e01db276-1c78-11e3-82ef-a059e54c49d0_story.html) este tipo de proyectos está comenzando a generar inquietud. A través de la plataforma de crowdfounding Kickstarter, una empresa de base tecnológica logró 484.000 dólares en 44 días para financiar un proyecto para obtener y distribuir semillas de Arabidopsis, una especie crucífera muy conocida y utilizada como modelo en investigaciones biológicas. En la plataforma de financiación colectiva se puso de manifiesto que la visión de sus promotores (“Glowing Project” de Antony Evans y colegas), un mundo en el cual las bombillas funcionen con ADN de luciérnagas y de medusas y los árboles son bioluminiscentes, conecta perfectamente con los sueños de los posibles compradores que imaginan su terraza convertida en un mundo de Avatar en miniatura.

El ejemplo de “Glowing Project” nos sitúa en el sistema de referencia de las posibilidades de uso actual de la biotecnología: la transformación genética está (relativamente) al alcance de la mano. Es posible llevar a cabo sofisticados trabajos de biotecnología en un laboratorio casero, contando con equipos de secuenciación de segunda mano. Para replicar de forma masiva las secuencias de ADN seleccionadas, se envía el patrón a una compañía especializada (en el artículo del Washington Post se pone como ejemplo que por unos 8.000 dólares se puede contratar este servicio a una empresa especializada). Después, se toma el ADN, y usando una “pistola de genes” se inserta la secuencia de nucleótidos en la planta.

La Organización ecologista ETC Group solicitó a la plataforma Kickstarter que parara este proyecto de biología sintética. A raíz de esta protesta, Kickstarter varió la consideración de los proyectos de manipulación genética, situándolos como no financiables, al mismo nivel que los proyectos de drogas o con armas.

Este episodio no ha debido desalentar a Antony Evans y sus socios, quien en una entrevista de 2016 insiste en que su proyecto forma parte de la solución a los problemas que acechan a un mundo cada vez más consumidor de recursos. La respuesta, a su juicio, está en la propia Naturaleza que ofrece el modelo para obtener una energía limpia, renovable y sostenible. (http://one.elpais.com/arboles-luminosos-para-sustituir-las-farolas-en-las-calles-de-las-ciudades/). Razones para avalar este cambio no parecen faltar: “nuestra visión es un mundo en el cual la bioingeniería esté tan extendida y sea tan fácil como las aplicaciones móviles lo son en la actualidad. Este tipo de tecnologías, como la ingeniería genética, no debería ser patrimonio exclusivo de grandes compañías y de las élites acomodadas. Democratizar las herramientas de fabricación, permitirá a cualquiera, en cualquier lugar a hacer ingeniería genética con plantas y aportará una ola de creatividad para activar un medioambiente donde en última instancia lo que creemos esté limitado sólo por nuestra imaginación. De manera, que si tienes una buena idea y quieres usar esta tecnología para fabricar tu propia planta OMG entra en contacto con nosotros”, esgrime Evans en la información aportada en la plataforma Kickstarter. (traducción propia de https://www.kickstarter.com/projects/antonyevans/glowing-plants-natural-lighting-with-no-electricit/posts/1335545).

Lo que resulta evidente es que ya estamos situados en este nuevo paradigma. Estamos creando nuevas formas de vida para finalidades prácticas. Ya se ha dado el paso en crear un microbio sintético que cumple sus funciones vitales con menos de 500 genes (http://www.sciencemag.org/news/2016/03/synthetic-microbe-lives-less-500-genes). El avance tecnológico es tan rápido que ni siquiera hay un marco de regulación claro porque todavía no existen los conceptos jurídicos que puedan aplicarse. Ante esto, el debate social derivado de los temores que suscitan los organismos genéticamente modificados en agricultura parece un asunto menor (Guzmán Álvarez, 1999).

Mientras unos modifican la naturaleza, otros la imitan diseñando nuestros dispositivos electrónicos que siembran nuestro jardín de centelleos fascinantes y aleatorios, adquiriendo con ello la posibilidad de contemplar diferentes especies de luciérnagas a nuestro antojo http://www.fireflymagic.com/

Tras este recorrido, llegamos a la pregunta del millón es dónde podemos contemplar luciérnagas.

Hay muchos lugares muy recomendables. El único inconveniente es que casi todos ellos están a miles de kilómetros de distancia porque los encuentros con las luciérnagas comunes en España (Lampyris ibérica o L. noctiluca, Nyctophila reichii y N. heydeni, y Lamprohiza mulsantii y L. paulinoi) son más bien el resultado del azar y de estar en el momento justo en el lugar apropiado.

El turismo de luciérnagas es una realidad. En el Great Smoky Mountains National Park (https://www.youtube.com/watch?v=QCWkzQqO7Ro; https://www.youtube.com/watch?v=EnwVVE-EGVw) acuden 30.000 visitantes durante dos semanas en junio para contemplar el espectáculo de miles de machos de Photinus carolinus que brillan en densas agregaciones de forma sincrónica para localizar a las hembras. Coincide con otra luciérnaga, Phausis reticulata, que vuela lentamente sobre el bosque emitiendo un suave centelleo azul verdoso.

También atrae una gran avalancha de turismo la luciérnaga Phausis reticulara, o luciérnaga fantasma azul. Los machos rastrean en vuelo emitiendo destellos de larga duración, casi continuos, para detectar a las hembras que aguardan sobre el suelo o en la vegetación, también emitiendo luz. Un gran número de machos propician un espectáculo asombroso durante las dos estaciones picos de vuelo, abril-mayo y junio-julio (“Firefly Forest” in South Carolina http:// upstateforever.org/portfolios/firefly-forest/; DuPont State Forest in North Carolina http:// www.dupontforest.com; http://www.yoursmokies.com/ firefliesinthesmokies.html). (De Cock et al, 2014).

En Portugal contamos con el Parque Biológico de Gaia, un centro de recursos educativos ambientales (jardín botánico, parque zoológico,…) a orillas del río Duero que tiene la fortuna de contar con una población de luciérnagas voladoras, Luciola lusitánica, que hace las delicias de los visitantes que recorren los paseos del parque en el mes de junio (http://www.parquebiologico.pt/).

En países del sudeste asiático como Malisia o Tailandia el avistamiento de luciérnagas se ha convertido en un recurso turístico, hasta tal punto que se han debido tomar medidas para su regulación y evitar el impacto negativo de los visitantes sobre especies de luciérnagas del género Pteroptyx, que se concentran por miles sobre los árboles de la ribera de ríos como el Mae Klong (Thancharoen, 2012; Khoo et al, 2012).

Como gran parte de nuestra biodiversidad, las luciérnagas son objeto de preocupación (Gardiner y Tyler, 2002). Conocemos factores que les afectan severamente como el uso imprudente de insecticidas o la contaminación lumínica (Ineichen y Rüttimann, 2012; Bird y Parker, 2014). Tratamos de mejorar su hábitat y hasta creamos reservas para su conservación (Ohba, 2012; Gardiner, 2005; 2015).

Todos estos modos de relación con las luciérnagas demuestran nuestro interés por estos pequeños seres. Pero cualquiera de ellos posiblemente se quede corto con la enorme, intensa fascinación que nos sigue despertando contemplar una luciérnaga en nuestro jardín.

Aprille, J.R.; Lagace, C.J.; Modica-Napolitano, J.; Trimmer, B.A. 2004. “Role of nitric oxide and mitochondria in control of firefly flash”. Integrative and Comparative Biology, 44: 213-219.

Aristóteles De Anima, Libro II, Capítulo V Acerca del Alma. Introducción, traducción y notas de Tomás Calvo Martínez. Editorial Gredos, 2003.

Bird, S.; Parker, J. 2014. Low levels of light pollution may block the ability of male glow-worms (Lampyris noctiluca L.) to locate females. Journal of Insect Conservation, 18: 737-743.

Day, J.C.; Tisi, L.C.; Bailey, M.J. 2004. “Evolution of beetle bioluminescence: the origin of beetle luciferin”. Luminiscence. 19:8-20.

Day, J.C.; Chaichi, M.J.; Najafil, I.; Whiteley, A.S. 2006. “Genomic strucutre of the luciferase gene from the bioluminiscent beetle, Nyctohpila cf. Caucásica”. Journal of Insect Science, 27:

Day, J.C.; De Cock, R. 2011. Secondary structure of the mitochondrial large subunit rRNA (16S) and its implications for the phylogenetic reconstruction of the coleopteran family Lampyridae. Lampyrids, 1: 39-60.

De Cock, R.; Matthysen, E. 1999. Aposematism and bioluminescence: experimental evidence from glow-worm larvae (Coleoptera: Lampyridae). Evolutionay Ecology: 619-639.

de Wet, J.R.; Wood, K.V.; Helinski, D.R.; De Luca, M. 1987.Cloning of firefly luciferase cDNA and the expression of active luciferase in Escherichia coli. Proceedings of the Natural Academy of Science, 82: 7870 – 7873.

Dubois, Raphäel. 1914. La vie et la lumière. Librairie Félix Alcan, Paris. http://passerellesdutemps.free.fr/edition_numerique/IGCD/5_SCIENCES_DE_LA_NATURE_ET_MATHEMATIQUES/59_Zoologie/590_La_vie_et_la_lumiere.pdf

Gadeau de Kerville. H. 1887. Les insectes phosphorescents: notes complémentaires et bibliographie générale (anatomie, physiologie et biologie). Rouen. https://ia902605.us.archive.org/28/items/lesinsectesphosp00gade/lesinsectesphosp00gade_bw.pdf

Gardiner, T.; Tyler, J. 2002. Are glow-worms disappearing? British Wildlife, 13: 313-319.

Gardiner, T. 2008. Nature reserves and glow-worms, Lampyris noctiluca (Linnaeus, 1758) (Coleoptera: Lampyridae). Entomoligist´s Gazette, 59: 131-138.

Gardiner, T. 2015. Response of glow-worm Lampyris noctiluca to coppicing in Essex, England. Conservation Evidence, 12: 43.

Gould, S.J. 2002. La estructura de la teoría de la evolución. Tusquets Barcelona.

Greer, L.F.; Szalay, A.A. 2002. “Imaging of light emission from the expression of luciferases in living cells and organisms: a review”. Luminescence: 17: 43–74.

Guzmán Álvarez, J. R. 1999. La biotecnología como referencia.: conflictos y contradicciones de la visión postmoderna de la naturaleza. En: Biotecnología e ingeniería, Editorial Agrícola Española, Madrid, pp. 21-62.

Haddock, S. H. D. 2015. The Diversity of Light-Producing Marine Organisms. . On, Photobiological Sciences Online (J Lee and KC Smith, eds.). (American /Society for Photobiology) http://photobiology.info/Haddock.html (consultado 7/2/2016).

Haddock, S. H.D.; Moline, M.A.; Case, J.F. 2010. Bioluminiscence in the Sea. Annual Review of Marine Sciences, 2: 443-493.

http://www.annualreviews.org/doi/pdf/10.1146/annurev-marine-120308-081028

Hastings, J.W. 2009. Dinoflagellate boluminiscence and its circadian regulation. In: Photobiological Sciences Online, eds. Lee, J.; Smith, K.C., American Society for Photobiology, http://photobiology.info/Hastings.html (consultado 7/2/2016).

Hastings, J.W. 2010. Bioluminsicence insights and quorum sensibilities. A persistent, curiosity-driven pursuit of bacterial bioluminescence led to the discovery of autoinducers. Microbe, 5: 212-215. http://www.asmscience.org/content/journal/microbe/10.1128/microbe.5.212.1

Harvey, E. N., 1957. A History of Luminiscence. From the earliest times until 1900.The American Philosophical Society. Philadelphia. https://ia801402.us.archive.org/6/items/historyoflumines00harv/historyoflumines00harv_bwpdf

Herring, P.J. 1987. Systematic distribution of bioluminescence in living organisms. Journal of Bioluminiscence and Chemiluminiscence, 1: 147-163. http://thirdworld.nl/systematic-distribution-of-bioluminescence-in-living-organisms

Hopkins, J.; Baudry, G.; Candolin, U.; Kaitala, A. 2015. “I´m sexy and I glow: female ornamentation in a nocturnal capital breeder”. Biology Letters, 11: 20150599, http://dx.doi.org/10.1098/rsbl.2015.0599

Ineichen, S.; Rüttimann, B. 2012. Impact of artificial light on the distribution of the common European glow-worm, Lampyris noctiluca (Coleoptera: Lamyridae). Lampyrid, 2: 31-36.

Khoo, V.; Nada, B.; Kirton, L.G.; Phon, C. 2012- Monitoring the population of the firefly Pteroptyx tener alng the Selangor River, Malaysia, for cnservation and sustainable ecotourism. Lampyrid, 2: 162-173

Krichevsky A, Meyers B, Vainstein A, Maliga P, Citovsky V 2010 Autoluminescent Plants. PLoS ONE 5(11): e15461. doi:10.1371/journal.pone.0015461

Lee, J. 2015 Basic Bioluminiscence. In: Photobiological Sciences Online, eds. Lee, J.; Smith, K.C., American Society for Photobiology, http://photobiology.info/LeeBasicBiolum.html   (consultado 7/2/2016).

Leisman, G.; Cohn, D.H.; Nealson, K.H. 1980. “Bacterial origin of luminiscence in marine animals”. Science, 208: 1271-1273

Lin, L.; Meighen, E.A. 2009. Bacterial bioluminiscence. Biochemistry and Molecular Bioloy. In: Photobiological Sciences Online, eds. Lee, J.; Smith, K.C., American Society for Photobiology, http://photobiology.info/Lin.html (consultado 7/2/2016).

Lloyd, J. E. 1983. Bioluminescence and Communication in Insects. Annual Review of Entomology, 28: 131-160.

Margulis, L.; Sagan, D. 2003. Captando genomas. Una teoría sobre el origen de las especies. Edotiral Kairós, Barcelona

Martín Sánchez, M.T.; Martín Sanchez, M. 2001 “Luz fría”: trabajos experimentales sencillos. Laboratorio de Química. Aula de Química.  Anales de la Real Sociedad Española de Química, 37-42. http://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=1977125

Meyer-Rochow, V.B. 2009. Bioluminescence through the ages – a brief but enlightening survey. In: Bioluminiscence in focus. A Collection of Illuminating Essays, ed.: V.B. Meyer-Rochow, Research Signpost, Kerla, India, pp 1-8.

Miller, S. D.; Haddock, S.H.D.; Elvidge, C.D.; Lee, T.F. 2005. Detection of a bioluminescent milky sea from space. Proceedings of the National Academy of Sciences PNAS, 102: 14181-14184   www.pnas.org/cgi/doi/10.1073/pnas.0507253102

Nealson, K. H.; Hastings, J. W. 2006. Quorum sensing on a global scale: massive numbers of bioluminescent bacteria make milky seas. Applied and Environmental Microbiology, 72: 2295-2297.

Oba,Y. ; Ojikaa, M.; Inouye, S. 2003. Firefly luciferase is a bifunctional enzyme: ATP-dependent monooxygenase and a long chain fatty acyl-CoA synthetase. FEBS Letters, 540: 251-254

Oba, Y.; Schultz, T. 2014.”Eco-Evo Bioluminiscence on Land and in the Sea. In: Bioluminescence: Fundamentals and Applications in Biotechnology. Editado por Gérald Thouand y Robert Marks.Springer, pp.: 3-36 (https://books.google.es/books?id=PPUuBAAAQBAJ&pg=PA33&lpg=PA33&dq=Lights+on+the+ground:+A+historical+survey+of+light+production+in+the+Oligochaeta&source=bl&ots=J5UX0ggNwL&sig=7G6cvzGmOOXgLpxUObrawmXV8rQ&hl=es&sa=X&ved=0ahUKEwiVl7afrN_KAhXC6xQKHZLnCCIQ6AEIIzAA#v=onepage&q=Lights%20on%20the%20ground%3A%20A%20historical%20survey%20of%20light%20production%20in%20the%20Oligochaeta&f=false).

Ohba, N. 2012. The restoration and maintenance of firefly hábitats in Japan – case studies from Yokosuka City. Lapyrid, 2: 13-23.

Plinio. Historia Natural Libros VII-XI Traducción y notas de E. del Barrio Sanz, García Arribas, A.M. Moure Casas, A. Hernández Miguel, ML Arribas Hernaez. Editorial Gredos 2003.

Said Alipour, B.; Hosseinkhani, S.; Nikkhah, M.; Naderi-Manesh, H.; Chaichi, M.J.; Osaloo, S.K. 2004. “Molecular cloning, sequence analysis, and expression of cDNA encoding the luciferase from the glow-worm, Lampyris turkestanicus”. Biochemical and Biophysical Research Communications, 325: 215-222.

Sala-Newby, G.B.; Thomson, C.M.; Campbel, A.K. 1996. “Sequence and biochemical similarities between the luciferases of the glowworm Lampyris noctiluca and the firefly Photinus pyralis”. Biochemistry Journal, 313: 761-767.

Seliger, H.H.; Buck, J.B.; Fastie, W.G.; McElroy, W.D. 1964. “The spectral distribution of firefly light”. The Journal of General Physiology, 48: 95-104

Seliger, H. H. y W. D. McElroy. 1965, Light: Physical and Biological Action. New York: Academic Press (citado en https://es.wikipedia.org/wiki/Bioluminiscencia, consulta 9 de febrero 2016)

Sivinski, J. 1981. “The nature and possible functions of luminescence in Coleoptera larvae”. Coleoptera Bulletin, 35: 167–179

Stanger-Hall, K.F.; Lloyd, J.E.; Hillis, D.M. 2007. Phylogeny of North American fireflies (Coleoptera: Lampyridae): Implications for the evolution of light signals. Molecular Phylogenetics and Evolution, 45: 33-49.

Thancharoen, A. 2012. Well managed firefly tourism: a good tool for firefly conservation in Thailand. Lampyrid, 2: 142-148

Timmins, G.S.; Robb, F.J.; Wilmot, C.M.; Jackson, S.K.; Swartz, H.M. 2001. “Firefly flashing is controlled by gating oxygen to light-emitting cells”. Journal of Environmental Biology, 204: 2795-2801.

Tisi, L.C.; De Cock, R.; Stewart,A.J.A.; Booth, D.; Day, J.C. 2014. Bioluminescent leakage throughout the body  of the glow-worm Lampyris noctiluca  (Coleoptera: Lampyridae). Entomología Generalis, 35: 47-51.

Wilson, T., Hastings, J.W. 2013 Bioluminescence: Living Lights, Lights for Living. Harvard University Press (Cambridge, MA).